Шреддер и Крэнг все еще на свободе на Земле, но без ресурсов Технодрома они планируют украсть оборудование из заброшенного Зала науки со Всемирной выставки 1964 года.

Бывший оружейный инженер Крэнга, Дракус, под видом Бесерко, также появляется, чтобы доставить неприятности.

Как только Крэнг попадает в плен к Дракусу, Шреддер под впечатлением того, что Крэнг у черепах, требует его возвращения, иначе он взорвет 6-й канал с друзьями черепах внутри.

Пока Крэнг пытается вернуть Технодром из Измерения X, где его засосало в черную дыру, Шреддер выслеживает Крысиного Короля и заключает с ним союз, чтобы уничтожить Черепах.

Тем временем, разрушение здания 6-го канала приводит к тому, что Берн Томпсон объявляет черепах полной угрозой для нового места расположения 6-го канала, что заставляет черепах понять, что, возможно, их действия чаще вредят людям, чем помогают им.

Группа ниндзя, возглавляемая таинственным злодеем по имени Мегавольт, похищает электронное оборудование с электростанций по всему городу, а Черепашек обвиняют в этих преступлениях.

Черепашки должны найти способ победить Мегавольта и очистить свое имя, пока не стало слишком поздно.

В городе появилась таинственная организация мутантов, называющая себя Highly Advanced Variety Of Creatures (H.A.V.O.C.).

Хотя внешне их намерения по защите мутантов кажутся благими, каковы их истинные мотивы?

Черепашки должны это выяснить.

Титанус и его организация H.A.V.O.C. вернулись, и на этот раз они планируют построить Небесную платформу, чтобы забрать потерянный трансформер Флюкс с военной базы.

Титанус создает нового мутанта по имени Синапс - существо из чистой энергии, которое может управлять всем механическим.

Черепашки должны раз и навсегда остановить Титануса и его злые планы.

Титанус и его мутанты продолжают охотиться за трансформером Флюкс, отслеживая его уникальные электронные сигналы, чтобы найти его и вернуть.

Тем временем у Черепашек появляются новые силы, когда в их рядах появляется силовик по имени Кракус.

Черепашки должны выяснить, кто такой Кракус и кто он - друг или враг.

Крэнг и Шреддер крадут Астро-Вьювер, мощный телескоп, а затем выводят из строя звездолет, пролетающий над Землей.

Попав на борт истребителя, Шреддер крадет Огненную Звезду - кристаллический осколок, обладающий силой 1000 солнц и делающий своего владельца неуязвимым.

Он нужен Крэнгу, чтобы править Вселенной и объединить Землю с Измерением X.

Когда экипаж звездолета надевает кибернетическую броню, чтобы начать охоту за Огненной Звездой, Черепашки используют комплект брони для себя, чтобы остановить и экипаж, и Шреддера.